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Résumé

Le microbiome désigne les communautés écologiques de micro-organismes hébergés par un hôte. De nos jours, les microbiomes sont perçus comme de véritables génomes accessoires déterminant le phénotype étendu de leurs hôtes. Les microbiomes, à l’image de leurs hôtes, sont extrêmement divers et structurés par tout un panel de facteurs biotiques, abiotiques et stochastiques. Ces facteurs varient en fonction de l’échelle résolutive concernée : la structure des microbiomes ne sera pas impactée par les mêmes facteurs au niveau de l’individu hôte ou de lamétacommunauté d’hôtes. Dans ce contexte fondamental de l’écologie des communautés, ma thèse a notamment essayé de déterminer quels sont les facteurs structurants d’un microbiome à différentes échelles résolutives. Pour répondre à cette question, nous avons étudié les cortèges microbiens abrités par les tiques de Guyane. Ce modèle est particulièrement pertinent pour deux raisons : 1/Il est admis que les tiques hébergent des communautés microbiennes complexes potentiellement assujetties à des facteurs structurants complexes. 2/ Il n’existe aucune donnée récente sur la diversité, la biologie ou le risque infectieux associés aux tiques de Guyane. Par conséquent, ces travaux de thèses ont, premièrement permis, de décrire des espèces de tiques jamais observées en Guyane et de caractériser des souches inconnues de bactéries potentiellement pathogènes, dont une nouvelle borrélie proche de celles responsables de la maladie de Lyme et de fièvres récurrentes. Deuxièmement, nous avons démontré qu’il existait de nombreux biais dans les études de microbiomes des tiques et que cela impactait l’interprétation des données de structuration microbienne. Cela se traduit notamment par l’observation artéfactuelle d’une forte diversité microbienne liée essentiellement au microbiome cuticulaire. En réalité, les microbiomes des tiques apparaissent majoritairement structurés par l’identité, la présence/absence et les interactions entre des bactéries intracellulaires mutualistes des tiques, que ce soit à une échelle intra-spécifique ou inter-spécifique. Enfin, nous avons mis en évidence que l’association entre les tiques et leur microbiome était également soumis à des patrons coévolutifs typiques des symbiontes intracellulaires d’arthropodes, ainsi qu’à des facteurs phylogéographique et bioécologique dépendant de l’hôte. Toutefois, il apparaît que la structuration des microbiomes chez les tiques est encore loin d’être totalement comprise, et que de futures études seront encore nécessaires pour démêler les différentes controverses sur la réalité biologique des microbiomes hébergés par les tiques.

Mots-clés : microbiome, tiques, Guyane, structuration microbienne, coévolution, endosymbiose, agent pathogène transmis par les tiques

Abstract: Microbiome refers to the ecological communities of microorganisms hosted by a host. Microbiomes are now perceived as true accessory genomes that determine the extended phenotype of their hosts. They are, like theirs hosts, extremely diverse and structured by a wide range of biotic, abiotic and stochastic drivers. These factors vary according to the resolution scale: the structure of microbiomes will not be impacted by the same factors at an individual scale or an interspecific scale. In this fundamental context of community ecology, my thesis tried to determine what the microbiome drivers at different resolution scales are. To answer this question, we studied the microbial community sheltered by ticks in French Guiana. This model is particularly relevant for two reasons: 1/ It is recognized that ticks harbour complex microbial communities that appear to be subject to a diversity of potential drivers. 2/ There are no recent data on the diversity, biology or infectious risks associated with ticks in French Guiana. As a result, in this thesis we described tick species which were never observed in French Guiana and characterized unknown strains of potentially pathogenic bacteria, including a new borrelia related to Lyme disease and to relapsing fever ones. Then, we demonstrated the ubiquity of biases in tick microbiome studies and their impact on the interpretation of microbiome data by confusing cuticular and internal microbes. Tick microbiomes actually appear mainly structured by the identity, the presence/absence and the interactions between mutualistic intracellular bacteria of ticks, whether on an intra- or interspecific scale. Finally, we have shown that the association between ticks and their microbiome is also subject to co-evolutionary patterns, typical of intracellular symbionts of arthropods, as well as phylogeographic and bio-ecological factors depending of the tick hosts. However, the microbiome structure in ticks, is still far from being fully understood and future studies are necessary to resolve the various controversies on the biological reality of microbiomes hosted by ticks.

Key words: microbiome, ticks, French Guiana, microbial structuring, coevolution, endosymbiosis, tick-borne pathogen

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